L’église, dont le plan est attribué au frère Étienne Martellange, est construite entre 1599 et 1646 et placée sous le vocable de la Vierge et de l'Annonciation. La première pierre est posée par le duc Charles-Emmanuel de Savoie le 25 novembre 1599. Les travaux progressent lentement. Interrompus entre 1618 et 1625, ils reprennent sous la direction du Père Edmond Moreau, et s'achèvent par l'édification de la façade en 1646. La première messe solennelle a lieu la même année, mais le sanctuaire avait été consacré dès 1635 (SOLDO, 1997, p. 511). Une inscription au nom de Pierre Bal, tailleur de pierre (?) figurait sur le bord de la corniche du fronton sommital jusqu'en 1996 ; elle a disparue lors de la dernière restauration de l'édifice (SOLDO, 1997, p. 19).

En 1803, devenue église paroissiale sous le vocable de la Nativité de la Vierge, elle est remise en état par l'architecte diocésain Trivelli. Elle est alors dissociée du séminaire nouvellement créé, auquel elle était accolée : à la demande de l'évêque, Monseigneur de Mérinville, toutes les portes de communication entre les deux édifices sont murées en 1804. On en distingue encore la trace sur l'élévation latérale nord, rue Notre-Dame.

Le décor intérieur est restauré par le peintre Casimir Vicario en 1842-43, et la façade par l'architecte Revel en 1864. C'est à cette date que sont mises en place dans les niches les statues de la Vierge et de saint Joseph, œuvres du sculpteur Ferdinand Rostaing (JUTTET, F., 2005, p.150 ; remplacées par des copies en 1996).

Classée au titre des Monuments historiques en 1996, l'église est restaurée en 1996-97.