L'église du collège est bâtie sur un terrain acquis par les jésuites au Sieur Cabrol, portant maison en ruine et dépendances, situé rue Saint-Jacques et " confrontant du devant avec ladite rue, du derrière avec une autre rue appelée de Tras Las Sales, d'un côté avec la maison de Sire Nicolas Dumas appelée de la Baldeilhie et d'autre côté avec autre maison qu'a été des héritiers de feu Me Bernard Mosset unie audit collège et avec le jardin d'icellui collège et avec leurs autres confrontations ". La vente est conclue le 28 octobre 1622 avec le père Parra, vice recteur du collège, pour la somme de mille livres tournois (AD Cantal, 3 E 29/26 ; GERBEAU, 2008, p. 21).

Le projet de construction a été établi en même temps que celui du collège, en 1621. Soumis à Rome pour approbation, il est en partie modifié par le père Christoph Grienberger1, chargé de la révision des plans d’édifices jésuites. Le collège étant situé dans une rue étroite, l'église a été positionnée en retrait d'alignement, ménageant ainsi un semblant de parvis. La forme du plan n'évolue pas d'un projet à l'autre : elle est rectangulaire, avec un transept légèrement saillant, un chevet plat et une abside semi-circulaire. Le premier porjet comporte en effet quelques maladresses : la nef comprend trois travées au niveau du sol, mais quatre au niveau des tribunes, trois piliers y compris celui de la croisée du transept au niveau du sol, et un de plus au niveau des tribunes ! Les autels secondaires sont bizarrement positionnés, celui de droite " coupant " le bras du transept.

Plan du rez-de-chaussée, 1er projet, 1621 (B.n.F., Est., FOL-HD-4 (9)) Plan du rez-de-chaussée, 2e projet, 1621 (B.n.F., Est., FOL-HD-4 (9))

Le projet dessiné par le père Christoph Grienberger corrige ce défaut et régularise les proportions ainsi que les circulations. La nef de trois travées est rythmée par des piliers délimitant des espaces pouvant faire office de petites chapelles latérales ; deux autels secondaires sont positionnés dans les bras du transept, à l'entrée du choeur, le maître-autel est placé dans une abside semi-circulaire.

Contrairement à un certain nombre de collèges jésuites, dont les églises ne sont érigées que plusieurs années voire décennies après leur fondation, le chantier de celle d'Aurillac débute rapidement, avant même que de nouveaux bâtiments ne soient édifiés pour le collège. Les premiers prix-faits datent de 16252 (voir Annexe n°1) ; ils sont passés avec le maître-maçon aurillacois François Quié et le maître charpentier Michel Montaignier. Le prix convenu est de 13000 livres, dont un premier acompte de 3000 livres est versé au maçon le jour de la signature. Deux autres maçons interviennent en 1632 " pour réparations à l'église "3. Y a-t-il eu des malfaçons, le gros oeuvre n'étant pas achevé ? Le 21 mai 1633, prix fait est passé avec Pierre Jolha, charpentier à Aurillac, pour une voûte en lambris, travail qui est entièrement repris en 1635 par autre charpentier de la région de Saint-Flour, Guillaume Boussughe4, lequel construit une voûte " avec clefs pendantes et culs de lampes ". On peut considérer qu'à cette date le gros-oeuvre est achevé. Les aménagements intérieurs le seront plus tardivement : en 1656, un procès-verbal de visite du collège dit l'église la dit inachevée : " il y manque une chapelle du côté gauche en entrant, il n'y a point aussi de sacristie, ni de clocher, ni de retable au grand autel que de bois et de toile peinte "5. De fait, le plan d'état des lieux réalisé en 1835 (ill. ci-dessous) la montre toujours dépourvue de sacristie, et présentant un chevet plat. Des vitraux sont probablement réalisés en 1657 par Dabernard, " peintre vitrier "6. Une dernière tranche de travaux est réalisée entre 1686 et 1696 : le portail date de 1688 et en 1696 le maître-charpentier Jean Carrier, qui travaille également à la construction du collège intervient pour des réparations à faire au couvert7.

En 1775, l'intérieur est modifié : les arcades des chapelles de la Vierge et Saint-Régis sont démontées et leurs pierres remployées pour la construction des portes du collège côté rue et côté cour8. Faisant occasionnellement office de salle de réunion pour la société populaire pour pour le cercle constitutionnel pendant la Révolution, elle est transformée en 1798 en salle de théâtre9 avant d'être réaffectée au collège après 180710. L'existence d'une salle de spectacles dans l'ancienne église du collège n’étant pas compatible avec la présence de jeunes gens dans l’établissement, celle-ci n'est cependant pas rendue à sa destination de lieu de culte pour la pratique religieuse des élèves avant au mieux 181311.

Plan de l'église en 1835

Elle est restaurée et sa toiture est modifiée en 1835-36, sous maîtrise d'oeuvre de l'architecte voyer Gabriel Marie Lacaze par l'entreprise Laplaise et Eusèbe12, puis transformée en musée de peinture et de sculpture en 1895. L'auteur du projet architectural n'est pas révélé dans le rapport que le directeur du musée, Henri Matre, présente au conseil municipal le 4 février 1891, le désignant comme " un peintre et architecte, souhaitant garder l'anonymat " et se faire représenter par le rapporteur du projet13. Il s'agit en fait de l'ingénieur des Ponts et Chaussées Pierre François Eugène Marion14, lequel était ingénieur du département et effectivement également peintre15. Les travaux sont conduits par l'architecte Grandin16 sur la base du programme approuvé par la commune : créer une salle unique haute de six mètres avec une charpente métallique (elle sera finalement réalisée en métal et bois) et une verrière zénithale afin d'avoir un jour constant pour l'éclairage des œuvres (voir ici). Le plafond de la chapelle, trop haut pour l'accrochage de tableaux est donc rabaissé, et un vestibule d'entrée monumental avec colonnes et pilastres et ornements en staff en relief ménagé dans la première travée de l'église. La maçonnerie en pierre de taille est confiée à l'entreprise Faillitous ; les marches de l'escalier sont en pierre de Limagne, et le palier en pierre d'Echaillais17. Les objets du culte ont préalablement été transférés à la chapelle du nouveau lycée18.

En 1942, le musée est rattaché à l'école primaire supérieure de jeunes filles annexée au lycée, dans l'idée de le transformer en salle de gymnastique. Le projet n'aboutit pas, faute de disposer de matériaux de construction pour le mener à bien19. En 1958, Pierre Moisy signale que le bâtiment " est en train d'être démoli sous prétexte qu'il n'a plus d'utilisation "20. Entièrement remanié lors de la restructuration du collège en 2009, il ne reste de l'église d'origine que les murs, le portail, et deux colonnes à l'entrée de la salle actuelle, qui fait office de salle polyvalente.